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Lorsque son fermier bien-aimé est retrouvé mort dans des circonstances mystérieuses, un troupeau de moutons conclut qu'il devra résoudre le meurtre lui-même. Cette quête l'oblige à quitter son pâturage pour la première fois et à se confronter à une réalité brutale : le monde des humains est bien plus complexe qu'il y paraît dans les livres.
Sonic, Knuckles et Tails sont à nouveau réunis face à un puissant nouvel adversaire, Shadow, un mystérieux vilain doté de pouvoirs comme ils n'en ont encore jamais vu. Leurs habiletés étant toutes surclassées, l'Équipe Sonic doit tenter une alliance improbable dans l'espoir d'arrêter Shadow et de protéger la planète.
Bien installé dans la petite ville de Green Hills, Sonic veut maintenant prouver qu’il a l’étoffe d' un véritable héros. Un défi de taille se présente à lui quand le Dr Robotnik refait son apparition. Accompagné de son nouveau complice Knuckles, ils sont en quête d’une émeraude dont le pouvoir permettrait de détruire l’humanité tout entière. Pour s’assurer que l’émeraude ne tombe entre de mauvaises mains, Sonic fait équipe avec Tails. Commence alors un voyage à travers le monde, plein de péripéties.
Knuckles se lance dans un voyage hilarant et plein d'action à la découverte de lui-même en acceptant de former Wade comme son protégé et de lui enseigner les techniques du guerrier Echidna.
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Zim réapparaît et enclenche la phase suivante de son plan diabolique de conquête terrestre. Fred Membrane, son ennemi juré, entreprend de le démasquer pour de bon.
Classic Sonic est de retour dans sa dimension après les événements de Sonic Forces. Il découvre qu'Eggman collectionne les Chaos Emeralds et en possède déjà quatre. Sonic doit rassembler toutes les Chaos Emeralds avant Eggman.
